Contrôle de l'héritage des plastes par des facteurs environnementaux et génétiques

Nature Plants volume 9, pages 68-80 (2023)Citer cet article

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Les génomes des organites cytoplasmiques (mitochondries et plastes) sont hérités de la mère chez la plupart des eucaryotes, excluant ainsi les génomes organellaires des bénéfices de la reproduction sexuée et de la recombinaison. Les mécanismes sous-jacents à l’héritage maternel sont largement inconnus. Nous démontrons ici que deux mécanismes agissant indépendamment assurent l’héritage maternel du génome du plaste (chloroplaste). En effectuant des criblages génétiques à grande échelle pour la transmission des plastes paternels, nous avons découvert qu'un léger stress dû au froid au cours de la gamétogenèse masculine entraîne une entrée accrue des plastes paternels dans les spermatozoïdes et une forte augmentation de la transmission des plastes paternels. Nous montrons en outre que l'héritage des génomes des plastes paternels est contrôlé par l'activité d'une exonucléase dégradant le génome au cours de la maturation du pollen. Nos données révèlent que (1) l'héritage maternel s'effondre dans des conditions environnementales spécifiques, (2) un mécanisme d'exclusion des organites et un mécanisme de dégradation du génome agissent de concert pour empêcher la transmission paternelle des gènes des plastes et (3) l'héritage des plastes est déterminé par des gènes complexes. interactions avec l’environnement.

Les génomes cytoplasmiques sont hérités de la mère chez la plupart des eucaryotes1,2. On pense généralement que l’héritage uniparental des organites et de leurs génomes en fait des systèmes génétiques à reproduction asexuée3,4,5. L’absence de recombinaison sexuelle devrait conduire à une éventuelle fusion mutationnelle des génomes organellaires, un phénomène largement connu sous le nom de cliquet de Muller6,7,8. Cela est dû à l'accumulation de mutations délétères qui ne peuvent être séparées des mutations bénéfiques (qui se produisent rarement) et peuvent être considérées comme un cas d'« auto-stop génétique »9. S’il doit exister des forces évolutives expliquant la forte prévalence de l’hérédité uniparentale, il doit également exister des mécanismes compensatoires permettant aux génomes organellaires d’échapper à l’effondrement mutationnel.

Chez les plantes, les deux génomes organellaires (plastes et mitochondries) ont des taux de mutation inférieurs à ceux des génomes nucléaires10,11. Les faibles taux de mutation réduisent l’auto-stop génétique et ralentissent ainsi le cliquet de Muller8. Récemment, la surveillance précoce des mutations et l’induction de la réparation par recombinaison (dépendante de la protéine MSH1) ont été proposées dans le cadre d’une explication mécaniste des faibles taux de mutation dans les organelles végétales12. Cependant, même si de faibles taux de mutation peuvent ralentir le cliquet de Muller, ils ne peuvent pas l'empêcher complètement de tourner. Il existe également des taxons végétaux exceptionnels, tels que Plantago, Silene et Pelargonium, où les taux de mutation du génome organellaire sont fortement élevés13,14,15,16. Ensemble, ces observations et considérations suggèrent que des mécanismes supplémentaires sont probablement nécessaires pour empêcher la fusion mutationnelle chez les plantes.

Outre les faibles taux de mutation, les épisodes de transmission biparentale des organites pourraient également potentiellement contrecarrer le cliquet de Muller. La transmission biparentale d'organites capables de fusionner (comme les mitochondries végétales) leur permettrait de participer au sexe et à la recombinaison, offrant ainsi la capacité de générer des génomes avec des combinaisons favorables de mutations et de réduire l'auto-stop génétique. Bien que la fusion des plastes des plantes à graines ne soit que rarement observée17,18,19, l'héritage biparental pourrait aider à résoudre les conflits cytonucléaires20, permettre la capture du génome des plastes21,22 et contribuer à l'évolution adaptative23,24.

Bien que l'héritage maternel soit la règle générale, l'héritage biparental stable est apparu à plusieurs reprises indépendamment au cours de l'évolution des animaux et des plantes25,26,27,28,29. Par exemple, les plantes à graines Medicago et Pelargonium présentent une transmission biparentale fréquente27,30. De plus, même chez les espèces végétales à héritage largement maternel telles que le tabac (Nicotiana tabacum) et Arabidopsis thaliana, la transmission occasionnelle de plastes par le pollen (« fuite paternelle ») a été documentée, bien qu'à de très faibles fréquences31,32. Les raisons et les forces sélectives qui ont façonné l'héritage uniparental des organites (tout en permettant des fuites paternelles occasionnelles), ainsi que les forces à l'origine des changements évolutifs dans le mode d'héritage des organites, sont complètement inconnues.