Preuve d'un transfert horizontal de gènes entre symbiotes de nodules foliaires obligatoires

The ISME Journal volume 10, pages 2092-2105 (2016)Citer cet article

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Les bactéries du genre Burkholderia établissent une symbiose obligatoire avec les espèces végétales des familles Rubiaceae et Primulaceae. Les bactéries, hébergées dans les feuilles, sont transmises héréditairement et n'ont pas encore été cultivées. Nous avons séquencé et comparé les génomes de huit symbiotes bactériens de nodules foliaires de la famille des plantes Rubiaceae. Tous les génomes présentent des caractéristiques compatibles avec l’érosion du génome. Les gènes potentiellement impliqués dans la biosynthèse du kirkamide, un aminocyclitol insecticide C7N, sont conservés dans la plupart des symbiotes des Rubiacées. Cependant, certains ont partiellement perdu la voie du kirkamide en raison de l’érosion du génome et sont incapables de synthétiser le composé. La synthèse du Kirkamide n'est donc pas responsable du caractère obligatoire de la symbiose. Plus important encore, nous trouvons des preuves d’événements de transfert horizontal de gènes (HGT) intra-clade affectant les gènes du métabolisme secondaire. Cela indique qu'un flux génétique important peut se produire dès les premiers stades suivant la restriction de l'hôte dans les symbioses des nodules foliaires. Nous proposons que les événements de changement d'hôte et les transferts conjugatifs de plasmides auraient pu favoriser ces HGT. Cette analyse génomique des symbiotes des nodules foliaires donne, pour la première fois, de nouvelles informations sur l'évolution du génome des symbiotes obligatoires dans leurs premiers stades d'association avec les plantes.

De nombreux microbes peuvent établir un large éventail d'interactions bénéfiques avec les plantes, contribuant souvent à leur nutrition, par exemple l'acquisition de minéraux ou la fixation de l'azote, ou la défense des plantes par la synthèse de métabolites secondaires (Sachs et Simms, 2006). La plupart de ces associations mutualistes sont facultatives et ont été largement étudiées (Philippot et al., 2013).

Contrairement aux symbioses animales où le cycle de vie du symbiote est souvent lié à celui de l'hôte, les symbioses à transmission verticale sont extrêmement rares chez les plantes supérieures (Leigh, 2010). Il n’existe qu’un seul cas connu où le symbiote bactérien est transmis verticalement et sa présence est essentielle au développement de l’hôte. Cette symbiose unique s'établit entre les bactéries du genre Burkholderia et certaines espèces de la famille des Rubiaceae et Primulaceae.

La symbiose des nodules foliaires est caractérisée par la présence de structures spécialisées dans les feuilles appelées galles ou nodules (Miller, 1990). Cette association a été décrite dans trois genres de Rubiaceae : Psychotria, Pavetta et Sericanthe (Lemaire et al., 2012). Les espèces nodulées sont endémiques de l'Afrique tropicale et subtropicale, la plupart des Psychotria nodulés se trouvant dans les habitats de savane (Lachenaud, 2013). Des études morphologiques et ontologiques au début du XXe siècle ont révélé la présence de bactéries extracellulaires dans les nodules foliaires de Psychotria (Zimmermann, 1902 ; Von Faber, 1912). Ces bactéries ont en outre été détectées à tous les stades de la vie de la plante, suggérant un cycle symbiotique fermé, dans lequel les symbiotes bactériens pourraient être transmis héréditairement via la colonisation des graines. Les bactéries sont essentielles au développement des plantes, car les graines traitées par la chaleur germent en plantules aposymbiotiques qui n'atteignent pas la maturité et meurent après plusieurs mois (Miller, 1990 ; Van Oevelen et al., 2001). A l’inverse, les bactéries ont perdu leur autonomie et n’ont pas encore été cultivées en dehors de l’hôte. Seules des techniques moléculaires indépendantes de la culture ont attribué les bactéries symbiotiques au genre Burkholderia (Van Oevelen et al., 2002).

Le génome de C andidatus Burkholderia kirkii, le symbiote nodulaire foliaire de Psychotria kirkii, a fourni de nouvelles informations sur l'évolution du génome et la nature moléculaire de cette symbiose (Carlier et Eberl, 2012). Le génome de Ca. B. kirkii est la moitié de la taille d'autres Burkholderia associées à des plantes libres étroitement apparentées et contient une quantité massive de pseudogènes et d'éléments transposables (Carlier et Eberl, 2012). Ces propriétés sont communes chez les symbiotes récemment évolués et transmis verticalement, tels que le cyanobionte obligatoire de la fougère aquatique Azolla filiculoides (Ran et al., 2010), le symbiote facultatif de la mouche tsé-tsé Sodalis glossinidius (Belda et al., 2010) ou le puceron. Cinara tujafilina symbiote co-obligé Serratia symbiotica (Manzano-Marín et Latorre, 2014), suggérant que Ca. B. kirkii a récemment adopté un mode de vie restreint à son hôte. Le processus de réduction du génome est bien documenté chez les symbiotes intracellulaires obligatoires d'animaux, où la restriction de l'hôte et l'isolement cellulaire des bactéries provoqueraient l'accumulation de mutations délétères, favoriseraient la perte de gènes et empêcheraient le transfert horizontal de gènes (HGT) (McCutcheon et Moran, 2012). ).